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《犬夜叉》讲述了15岁的国中三年级学生日暮戈薇的奇幻经历。一天,她意外通过家中神社的枯井,穿越到了500年前的战国时代。那时战乱不断、妖怪横行,百姓生活在水深火热之中。戈薇在御神木旁遇见了被封印的半妖犬夜叉,也逐渐揭开了一段尘封50年的往事。
当年的犬夜叉一心想变成真正的妖怪,为了得到四魂之玉,他结识了拥有强大灵力的巫女桔梗。相处之中,两人渐生情愫,犬夜叉开始渴望成为人类,而桔梗也计划在净化四魂之玉后,回归平凡生活。然而,觊觎桔梗的盗贼鬼蜘蛛将自己的灵魂与肉体献给妖怪,转生成为邪恶的半妖奈落。奈落从中挑拨离间,使犬夜叉被桔梗封印在御神木上,身受重伤的桔梗则在悲伤与绝望中死去。
转生后的戈薇解开了犬夜叉的封印,却意外将四魂之玉射成碎片。为了寻找散落各处的碎片,戈薇与犬夜叉踏上旅程,并陆续结识了七宝、弥勒和珊瑚等伙伴,共同面对一路上的重重艰险。
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