《四月一日灵异事件簿剧场版：仲夏夜之梦》讲述了普通高中生四月一日君寻（福山润 配音）的奇异经历。他天生拥有能够看见并吸引鬼怪的体质，只有和同学百目鬼静（中井和哉 配音）待在一起时，才不会受到鬼怪纠缠。一次命运般的偶然，四月一日来到一间能够替客人实现任何愿望的神秘商店。店主壹原侑子（大原沙耶香 配音）虽然可以满足愿望，却一定会收取与愿望等价的代价。为了摆脱鬼怪的困扰，四月一日向侑子许愿，而他付出的代价，就是留在店里工作。
某天，一名神情阴郁的少女来到店中，请求侑子实现自己的愿望。随着这次委托展开，侑子、四月一日和百目鬼一同前往一座充满诡异气息的豪宅。他们在那里遇见了一群古怪的收藏家，而四月一日也在这栋大房子里接连遭遇难以解释的灵异事件，仿佛陷入了一场发生在仲夏夜的神秘梦境。
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