在《剧场版物怪：唐伞》的激战结束后不久，卖药郎（神谷浩史配音）再次现身，并来到大奥内庭。经历此前的风波，这里正处于动荡之中。出身名门的大友牡丹（户松遥配音）接替歌山，成为新任总管。她开始以严谨且力求平衡的方式治理内庭，却也因此施加了巨大的压力，使她与曾受天皇（入野自由配音）宠幸的资深花魁富贵（日笠阳子配音）之间的关系愈发紧张，彼此的裂痕不断加深。
与此同时，天皇的妻子有希子皇后（种崎敦美配音）所生的皇子即将选定监护人。一场突如其来的变故，彻底改变了富贵的命运。她诞下一个被视为不祥之子的婴儿，年长重臣大友（堀内贤雄配音）将其视为威胁，富贵也因此被卷入一场权谋阴谋。在男权体制构筑的权力网络中，各方利益彼此冲突，掩盖真相的手段也逐渐失控。就在此时，怪异事件接连发生，人们毫无缘由地自燃，转眼化作灰烬。卖药郎怀疑这一切与物怪有关，于是展开调查。然而，他所面对的却是一种神秘而不断变化的群体性现象。
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