超时空辉夜姬讲述了一个发生在不久未来的故事。东京17岁高中生酒寄彩叶每天奔波于学业与打工之间，生活忙碌而充实。为了放松心情，她经常观看人气直播主月见八千代的直播。八千代经营着名为月读的线上虚拟空间，这里是希望与梦想交汇的地方，也让人们得以体验不同的人生、尽情发挥创意。
彩叶是月读的常客，她一边支持八千代，一边利用闲暇时间游玩战斗游戏赚取外快。某天回家途中，她意外发现一根电线杆散发出奇异光芒。紧接着，一个可爱的宝宝竟从电线杆中凭空出现。随着这场不可思议的相遇展开，几位少女将在月读这个虚拟空间里，谱写一段短暂却珍贵的故事。
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