镜中的梦幻城讲述了犬夜叉一行与妖怪奈落展开最终决战的故事。经过一场艰苦的鏖战，他们终于消灭了这个邪恶的妖怪，漫长的征战也暂时告一段落。戈薇短暂返回现代休整后，再度与犬夜叉、七宝踏上寻找四魂玉碎片的旅程；法师弥勒的风穴消失，回到寺庙祭拜父亲；珊瑚则与云母一同四处寻找流浪的弟弟琥珀。
然而，平静的日子并没有持续太久。重获自由的神乐在神无的指引下，见到了被封印在生命之镜中的神久夜。五十年前，神久夜凭借强大力量令大地陷入永恒的满月之夜，弥勒的父亲弥苞法师最终将她封禁。为了重获自由，神久夜命令神乐寻找龙头之玉、蓬莱玉枝、佛之石钵、火鼠裘和燕之子安贝五件宝物。渴望彻底摆脱束缚的神乐甘愿受其驱使，甚至向犬夜叉和琥珀发动攻击。为了阻止世界走向毁灭，犬夜叉一行再次聚首，向神久夜所在的富士山进发……
