某暗部的少女共栖将故事置于东京西部的学园都市。这里总人口约230万，学生占据八成左右。为了开发学生的超能力，都市施行着特殊的能力课程体系，并依据能力强弱，将学生从无能力的Level 0到超能力的Level 5划分为六个等级。凭借远超常识的科学技术，这座城市仿佛为每个人提供了获得科学能力、安稳生活的梦幻教育环境。
然而，在和平表象之下，还隐藏着一个名为暗部的组织，专门处理那些注定无法曝光的肮脏任务。道具Item便是其中一支由四名少女组成的精锐部队：能够自由操纵氮气、构筑坚固防御的绢旗最爱；擅长使用爆炸物和陷阱，将战场尽数掌控的芙兰达·塞维伦；能够读取并追踪能力者释放出的微弱力量的泷壶理后；以及学园都市仅有的七位超能力者Level 5之一，麦野沉利。
当第五位少女出现在她们面前时，这场相遇将道具带向更加深不见底的黑暗。某暗部的少女共栖描绘了这些特立独行的超能力少女在暴力、不义与背德交错的世界里展开的日常生活、彼此羁绊，以及那无边无际的黑暗。
